Olá, Araras Azuis!! Aqui está a continuação da primeira parte daquele post sobre aquela pesquisa feita por Gabriela Rodrigues Favoretto, que apresentou uma dissertação ao Programa de Pós-Graduação em Conservação da Fauna (UFSCar/FPZSP) como parte das exigências para obtenção do título de Mestre Profissional em Conservação da Fauna, sob orientação do Prof. Dr. Augusto João Piratelli, na Universidade Federal de São Carlos e Fundação Parque Zoológico de São Paulo. Essa pesquisa aborda o comportamento da arara-azul-de-lear em cativeiro e a influência da técnica de "flocking" na interação de pares. Bem, essa é a segunda e última parte da pesquisa, e pretendo em breve postar mais pesquisas acadêmicas que eu ando lendo e as revisões de literaturas que eu fiz. Então, vamos para a postagem.
Capítulo 2 A EFETIVIDADE DO FLOCKING NA INTERAÇÃO DE PARES DE ARARA-AZULDE-LEAR (Anodorhynchus leari) EM CATIVEIRO
1. INTRODUÇÃO
O comportamento social é um processo dinâmico ligado ao desenvolvimento de relações entre indivíduos e entre esses e o ambiente. A formação de relações sociais é fundamental para muitas espécies, pois está relacionada à variação de níveis de bem estar, determinando o sucesso reprodutivo dos indivíduos envolvidos (LUCAS et al., 2003). Muitas espécies de aves são monogâmicas (DUNN; WHITTINGHAM; PITCHER, 2001) e uma das primeiras etapas comportamentais do processo reprodutivo dessas espécies é a escolha do parceiro sexual (SVEC; LICHT; WADE, 2009), sendo a formação de um casal e a vida em bando as formas de organização social nesse tipo de sistema reprodutivo (KUBITZA; BUGNYAR; SCHWAB, 2015). A seleção é feita visando o aumento do valor adaptativo dos indivíduos envolvidos com base em características comportamentais, fisiológicas e morfológicas (BOTTONI et al., 1993). Em relação às aves monogâmicas, as mudanças envolvidas no pareamento são sutis e ocorrem gradualmente em um processo muitas vezes prolongado, sendo, portanto, difícil de ser avaliado (CLAYTON, 1990). Um par pode ser definido como um casal por diversos critérios, sendo um deles o tempo despendido em comportamentos sociais afiliativos que não são desempenhados com outros membros adultos (ADKINS-REGAN, 2011). A formação desses casais pode ser avaliada pela realização de comportamentos sincronizados como alimentar-se conjuntamente, empoleirar-se próximo ou em contato com outro indivíduo, alisar as penas de outra ave, defender conjuntamente o ninho, tempo gasto dentro do ninho, perseguir uma ave ou defender parceiro pela aproximação de outros indivíduos, cortejar e solicitar cópula (CLAYTON, 1990; BOTTONI et al., 1993; ADKINS-REGAN, 2011). Em psitacídeos especificamente, o longo período de incubação associado a filhotes muito dependentes e com lento crescimento em relação a outras aves, colaboram com o desenvolvimento de um alto grau de interação entre o casal, já que requer muita cooperação mútua para que se atinja o sucesso reprodutivo de fato (KOENIG, 2001). Apesar dos programas de cativeiro terem por objetivo a criação de aves que futuramente possam ser capazes de sobreviver na natureza, pareando, reproduzindo e criando filhotes naturalmente, comumente na reprodução ex-situ os indivíduos são forçados ao pareamento, onde o macho e a fêmea selecionados são mantidos juntos em um recinto exclusivo, sendo observadas baixas taxas reprodutivas para certas espécies, em especial as ameaçadas (GAUDIOSO et al., 2002). Análises genéticas e demográficas de populações cativas fornecem informações que subsidiam estratégias reprodutivas em longo prazo, porém os objetivos imediatos dos programas de reprodução envolvem a manutenção e o sucesso reprodutivo de indivíduos pertencentes a populações cativas específicas. Neste sentido, se faz necessário a realização de estudos comportamentais em cativeiro que garantam a menor interferência humana no comportamento desenvolvido pelos animais com a produção de informações que possam ser relevantes para a melhoria de estratégias reprodutivas através da observação de comportamentos conspícuos que não são facilmente ou frequentemente observados na rotina de manejo (SIEBERT; CROWELL-DAVIS, 2001; FRANCISCO, 2012). Em relação aos pareamentos em cativeiro, as recomendações propostas geralmente envolvem apenas fatores genéticos, mas na prática um pareamento efetivo pode ser influenciado por fatores nutricionais, sociais, comportamentais, físicos e ambientais (MELLEN, 1994). A possibilidade de escolha do parceiro sexual em cativeiro aumenta a taxa de sucesso reprodutivo dos indivíduos envolvidos (IHLE; KEMPENAERS; FORSTMEIER, 2015). Sabe-se que esta liberdade de escolha é um fator que afeta diretamente parâmetros reprodutivos, como produção hormonal e taxa de defesa de ninho em espécies monogâmicas (BOTTONI, 1993). Klint, Enquist (1981) e Bottoni et al. (1993) afirmam que machos pareados por livre escolha possuem maior concentração de testosterona no plasma do que aqueles que foram forçados a parear e apresentam maiores taxas de defesa do ninho, já fêmeas que escolheram livremente seus parceiros tendem a realizar a primeira postura anos antes em relação as fêmeas que foram forçadas a parear, além de apresentarem maiores taxas de ovos fertilizado, de dispensarem mais tempo no ninho e de possuem maior taxa de postura do que fêmeas forçadas a um pareamento. A falta de sucesso reprodutivo sem causa aparente muitas vezes é consequência da incompatibilidade comportamental entre pares (BALTZ, 1998; FOX; MILLIAN, 2014), onde o pareamento forçado causa repressão na atividade reprodutiva dos indivíduos envolvidos (LUPO et al, 1990; BOTTONI et al, 1993, STONE et al, 1999) e ocasiona modificações das características fisiológicas e comportamentais relativas à reprodução, sendo extremamente importante o desenvolvimento de estratégias que sejam capazes de estimular respostas etológicas adequadas para indivíduos que possam futuramente integrar programas de reintrodução ou revigoramento (GAUDIOSO et al., 2002). A espécie Anodorhynchus leari encontra-se em perigo de extinção (BIRDLIFE INTERNATIONAL, 2013), com notória escassez de conhecimento sobre questões comportamentais e baixa taxa de casais reprodutivos em cativeiro (CORNEJO, 2015). A utilização do flocking como nova estratégia reprodutiva proposta pela FPZSP e aprovada pelo Programa de Cativeiro da arara-azul-de-lear/ICMBio permite a formação de novos casais baseada em análises comportamentais relacionadas às interações entre os indivíduos que possuem a possibilidade de livre escolha de parceiro sexual. Assim, o presente trabalho teve como objetivo acompanhar o primeiro flocking oficial realizado na história do programa de cativeiro da espécie, visando fornecer subsídios para o aprimoramento de estratégias de manejo ex-situ que possibilitem o aumento do sucesso reprodutivo de indivíduos mantidos em cativeiro.
2. MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo O trabalho foi realizado na sede da FPZSP, localizada na região sudoeste do município de São Paulo, e no Centro de Conservação da Fauna Silvestre do Estado de São Paulo (CECFau), localizado no município de Araçoiaba da Serra. A Fundação é membro do Programa de Cativeiro da arara-azul-de-lear e é durante o desenvolvimento do estudo era responsável pela manutenção de 17 espécimes, sendo eles 12 adultos, um juvenil e quatro filhotes. As aves são mantidas pela Fundação em áreas de acesso restrito descritas anteriormente (pg. 15-19). Coleta de dados Das doze aves adultas mantidas pela FPZSP, foram selecionadas seis fêmeas (STB 39, 57, 58, 59, 60 e 61), descritas previamente (pg. 19-21), para quantificação dos comportamentos afiliatiavos e reprodutivos (sócio-repodutivos) antes e durante a técnica flocking. A seleção das aves ocorreu através da avaliação do potencial reprodutivo desses espécimes, além de ter sido reforçada por questões judiciais que asseguravam a manutenção da maior parte dessas fêmeas pela Fundação, garantindo que estas não fossem transferidas para outras instituições ao longo do desenvolvimento da pesquisa. Após o detalhamento do repertório comportamental da espécie (Capítulo 1), foram selecionados 10 comportamentos relevantes ao estudo visando a sua quantificação, sendo eles comportamento sócio-afiliativos (alimentação conjunta, allopreening, chamar atenção, contato de bico, mutual allopreening) e reprodutivos (cortejo alimentar, pedido de cópula, copular, próximo ao ninho e dentro do ninho). A coleta dos dados ocorreu em duas fases com aplicação da mesma metodologia para fins comparativos: uma fase prévia e uma durante o flocking. A planilha utilizada para a quantificação dos comportamentos pode ser consultada no Anexos II. A primeira etapa ocorreu na sede da FPZSP entre os dias 07/10/2014 e 04/02/2015. Os comportamentos das seis fêmeas selecionadas foram quantificados pela metodologia animal focal (ALTMANN, 1974) com registro instantâneo em intervalos de 30 segundos e duração de meia hora com três sessões diárias (às 8h, 13h e 16h) para cada indivíduo, totalizando 130 horas de observação. Também foi registrada a distância entre as aves (junto – até 30 cm; próximo – de 30 a 100 cm; longe – acima de 100 cm). Em agosto de 2015 foram transferidas oito aves mantidas pela FPZSP (STB 35 e 60, 38 e 39, 23 e 43, 61 e 58) para o CECFau e também três aves provenientes de outras instituições (STB 24, 37 e 175), totalizando 11 indivíduos disponíveis para o flocking (seis fêmeas e cinco machos). Foram mantidas separadas em pares (quando previamente pareadas) para adaptação aos novos recintos até a realização do flocking, que ocorreu no dia 29/09/2015. Em decorrência do sucesso reprodutivo alcançado pelo casal STB 47 e 59 antes das transferências, estes permaneceram na sede da Fundação. A fêmea STB 57 foi transferida posteriormente para Araçoiaba para participação de um possível segundo flocking, porém, por questões burocráticas e sanitárias o mesmo não ocorreu. Portanto, das fêmeas selecionadas para o estudo, quatro (STB 39, 58, 60, 61) foram transferidas e participaram do flocking, entretanto, uma precisou ser retirada logo no início do processo (STB 58), restando apenas três fêmeas para o desenvolvimento da segunda etapa. A segunda fase do estudo teve início no dia 17/11/2015 e se estendeu até 04/02/2016 com a aplicação da mesma metodologia desenvolvida na primeira fase, totalizando 94 horas. Todo o estudo comportamental foi realizado por um único observador. Durante o flocking, a movimentação de diversas araras simultaneamente dificultava a identificação individual, senso assim, marcações foram feitas nos espécimes (anilha de aço com fita colorida para identificação de instrumentais cirúrgicos (autoclavada), corte das retrizes, coloração do bico e das unhas, marcações de Kuraderm® nas asas ou cauda, além de marcas naturais quando presentes) com a finalidade de facilitar o reconhecimento individual (Anexo III). Em termos de durabilidade e visibilidade, as melhores marcações para este tipo de metodologia foram o corte das retrizes, as marcações naturais e a marcação com esmalte na parte central superior da maxila. As outras marcações mostraram-se pouco úteis e sem durabilidade. As marcas de Kuraderm® desaparecem com cerca de quatro dias, as anilhas tiveram suas fitas coloridas arrancadas e o esmalte nas unhas é pouco visível e tem baixa durabilidade. Análise de dados Para verificar a possibilidade de variação não aleatória nas frequências da aproximação entre as aves nas etapas pré-flocking e flocking foi utilizado o teste quiquadrado. Regressão de Poisson (modelo log-linear) foi aplicada para avaliação dos efeitos das variáveis independentes (flocking, indivíduo e período do dia) sobre a frequência dos comportamentos amostrados. Para análise específica da variação dos comportamentos reprodutivos (copular e pedir cópula) foi utilizado o teste Wilcoxon pareado. Os dados coletados durante a etapa pré-flocking para as aves que não participaram do flocking não foram utilizados nas análises. Todas as análises foram realizadas no software MYSTAT (SYSTAT Software, 2007) com intervalo de confiança a 95%. Para as análises estatísticas foram levados em consideração apenas os comportamentos com n > 10 em cada etapa. Vide Anexos IV e V para acesso aos dados.
3. RESULTADOS
A coleta dos dados resultou em um esforço amostral de 226 horas totais de observações. Em relação ao período pré-flocking, em 58% do tempo de amostragem não houve registro de comportamentos interativos, 36% do tempo foi dispendido no interior do ninho, 2% próximo a ele e em apenas 4% do tempo observou-se interações entre os pares (Figura 1a). Durante o flocking, o uso do paredão e área dos ninhos era feito apenas por um casal dominante, fazendo com que as outras aves deixassem de ocupar o interior e proximidades do ninho, o que ocasionou um acréscimo de 25% do tempo na permanência fora do ninho sem interação para as outras aves, porém observou-se um acréscimo de 2% no tempo investido em interações entre os pares (Figura 1b).
a) Flocking e frequência dos comportamentos sócio-reprodutivos As frequências dos comportamentos sócio-reprodutivos variaram de forma significativa em relação às etapas pré-flocking e flocking (χ 2 = 21553; g.l. = 9; p = 0,000; Loglinear), indicando a influência da técnica na alteração desses comportamentos. Esta diferença se deve ao aumento da frequência de comportamentos afiliativos como “alimentação conjunta”, “contato de bico”, “cortejo alimentar” e “mutual allopreening” observados durante o flocking (Figura 2), porém observou-se variação individual na resposta ao flocking (χ 2 = 21,35; g.l. = 2; p = 0,000; Log-linear), conforme a assimetria observada na dispersão dos dados (Figura 3).
b) Flocking e grau de aproximação entre pares O flocking exerceu influência significativa no tipo de aproximação entre os pares (χ 2 = 1295; g.l.: 2, p = 0,000; Qui-quadrado), sendo que as fêmeas apresentaram respostas divergentes (Figura 6). Apesar do aumento da frequência dos comportamentos sócioreprodutivos observados anteriormente, houve uma redução de 12% na permanência da fêmea STB 39 junto ao seu parceiro em relação ao observado para o período pré-flocking (Figura 6a), pois durante o flocking o macho passou mais tempo na região do ninho do que dentro dele junto a ela (Figura 7a) (como foi observado no período pré-flocking), o que ocasionou uma queda na aproximação da categoria de maior aproximação (junto). Entretanto, observa-se que a frequência do tempo permanecido junto ao macho em momentos que não envolviam interação (maior parte do tempo amostrado) teve um aumento de aproximadamente 30% em relação ao período pré-flocking (Figura 7b). O mesmo valor da redução da aproximação junto ao macho foi observado no aumento da permanência próximo a ele. Não houve diferença quanto à frequência do tempo permanecido longe do parceiro. Para a fêmea STB 60 foi observado um acréscimo de 30% do tempo junto ao macho durante o flocking em relação ao período pré-flocking, com decréscimo tanto na categoria “próximo”, quanto na categoria “longe” (Figura 6b). Para a fêmea STB 61 foi observado uma redução de 33% da proximidade junto ao parceiro com o dobro de tempo longe em relação ao período pre-flocking, já que esta fêmea teve sua parceira retirada do flocking antes do período de coleta de dados, se aproximando lentamente de um macho proveniente de outra instituição (Figura 6c).
As aves STB 47 e 59 foram mantidas pareadas pela Fundação durante mais de 10 anos e apenas em 2015 alcançaram sucesso reprodutivo com o nascimento do primeiro filhote, estando os pais com aproximadamente 10 e 14 anos de idade, respectivamente, não sendo então transferidos para participação no flocking. Este casal teve o sucesso reprodutivo alcançado sem que nenhuma alteração estrutural ou de manejo fosse feita, sendo que as aves demonstravam sinais claros de pareamento (constante aproximação, comportamentos afiliativos, permanência no interior do ninho e cópulas perfeitamente executadas), além de não apresentarem comportamentos agressivos em relação ao parceiro. Hoje, são pais de oito filhotes, sendo os outros sete nascidos no primeiro semestre deste ano. O casal STB 35 e 60 convivia bem na sede da FPZSP, desenvolvendo alguns comportamentos afiliativos, em especial de manutenção (allopreening e mutual allopreening). Permaneceram juntos por indicação do studbook em decorrência da boa variabilidade genética, porém não frequentavam o ninho e raramente tentavam copular. Alguns pares podem apresentar sociabilidade sem que sejam sexualmente compatíveis (BALTZ, 1998). Apesar de a fêmea possuir excelentes condições para reprodução (ovários desenvolvidos), o macho possuía testículos pouco desenvolvidos, condições físicas comprometidas (um olho cego e problemas pulmonares) e enfrentou algumas dificuldades durante o processo de estabilidade de dominância que ocorre naturalmente durante o flocking em decorrência disso. O casal STB 38 e 39, apesar das cópulas constantes, da ocupação do ninho e da postura de ovos (inférteis), apresentava idade avançada para reprodução (ambos com 19 anos) e alto índice de comportamentos agonísticos, como bicadas e afastamentos, podendo ser considerado um casal mais agressivo. A falta de sucesso reprodutivo pode estar relacionada a uma idade avançada, além do fato do macho não apresentar um desenvolvimento satisfatório do comportamento de cópula, tendo visível dificuldade em articular a cauda para cima,impedindo o acesso à cloaca da fêmea. Nenhuma lesão foi constatada até hoje, podendo ser a dificuldade uma disfunção puramente comportamental. As fêmeas STB 58 e 61 possuem boas condições reprodutivas segundo seus exames clínicos (ambas com 15 anos e ovários desenvolvidos). Após separação, a fêmea STB 61 demonstrou afinidade pelo macho STB 17. As constantes perturbações durante o início da aproximação entre o casal resultavam em afastamentos temporários com redução dos comportamentos afiliativos, porém sempre voltavam a se aproximar, indicando uma possibilidade viável de pareamento, desde que sejam mantidos sem contato com a antiga parceira da fêmea. As últimas informações recebidas, pós coleta de dados, relatam que esse casal se alimenta junto e permanece próximo boa parte do tempo (Angélica Sugieda, com. pess.). A fêmea STB 57 não participou do flocking por problemas sanitários e burocráticos que impediram a participação de indivíduos de outras instituições no período de realização deste estudo. Essa fêmea não demonstrou comportamentos reprodutivos enquanto na sede da Fundação, onde ocupava um recinto em conjunto com outra fêmea (não participante do projeto). Possui excelentes condições para reprodução segundo seus exames clínicos (13 anos e ovários bons), sendo imprescindível sua participação em um possível novo flocking. Desde o início do programa de cativeiro, a formação de pares reprodutivos tem sido baixa, com apenas oito casais produzindo descendentes de 1984 a 2015 (CORNEJO, 2015). Pares não reprodutivos são mantidos pareados por longos anos esperando que um dia reproduzam. Isto pode de fato ocorrer, como observado para o casal reprodutivo mantido pela FPZSP, porém não é o que se observa com frequência. Uma avaliação mais criteriosa das condições clínicas, da idade e da sociabilidade entre os pares associada a uma avaliação genética dos possíveis participantes da técnica podem contribuir com a formação de casais compatíveis e adequados geneticamente.